Lo Spitfire fu il capolavoro di Reginald Joseph Mitchell, già noto come progettista di idrovolanti per la Coppa Schneider, vinta nel 1927 da uno dei suoi aerei: il Supermarine S.5. Altri due suoi progetti, l'S.6 e l'S6.B, l'avevano ancora vinta nel 1929 e nel 1931. L'S.6B aveva anche innalzato il record mondiale di velocità, a 655 km/h. Nel 1934, Mitchell presentò alla Royal Air Force il Supermarine Type 224 a un concorso per la selezione di un nuovo tipo di caccia. Ma l'aereo si rivelò un fallimento. La sua velocità massima era di soli 367 km/h, ed impiegava 9 minuti e 30 secondi per raggiungere i 4.575 metri, mentre il sistema di raffreddamento era difettoso. Il concorso fu vinto dal Gloster Gladiator, ma Mitchell non si rassegnò. Quando l'Air Ministry, sempre nel 1934, emise la specifica F 5/34, che richiedeva un aereo con abitacolo coperto, carrello retrattile ed un armamento di 8 mitragliatrici, Mitchell propose il Supermarine Tipo 300, il futuro Spitfire. Il Tipo 300, secondo l'idea originale di Mitchell, era, in sostanza, il più piccolo e più semplice aereo da combattimento che si potesse costruire attorno al motore Rolls-Royce PV-12.
Due vincitori emersero nettamente: lo F.36/34, poi diventato l'Hurricane, e l'F.37/34, che era il Type 300, battezzato poi Spitfire.
L'approvazione del Ministero dell'Aria, per la realizzazione del prototipo F.37/34, giunse nel gennaio 1935. Il modello possedeva una struttura lineare, una fusoliera a semiguscio in lega leggera, e un'ala a longherone unico, rivestita in metallo, tranne gli alettoni ricoperti in tela verniciata. Questo primo velivolo (K50549) volò per la prima volta il 5 marzo 1936, alimentato, come previsto dalle specifiche, da un Merlin "C", denominazione del motore Rolls-Royce PV-12, da 900 hp (671 kW).
Il primo volo, di otto minuti, fu effettuato il 5 marzo 1936, dall'aeroporto di Eastleigh, meglio conosciuto oggi come Southampton Airport. A condurlo in volo fu il capitano Joseph "Mutt" Summers, capo collaudatore della Vickers che, nei primi quattro voli fece sostituire l'elica e il motore. Lo Spitfire fu valutato molto buono ma non perfetto. Il timone era troppo sensibile e la velocità massima deludente, 531 km/h, meno dell'Hurricane che aveva volato cinque mesi prima. Con una nuova elica in legno raggiunse 560 km/h.
Nel frattempo l'Air Ministry aveva redatto una seconda specifica, la F.16/36, relativa alla produzione e agli sviluppi del caccia. Il 3 giugno 1936, a meno di due mesi dal primo volo del prototipo, la Supermarine ricevette un'ordinazione per 310 Spitfire I, ampliata l'anno successivo con altri 200 velivoli.
Ogni Spitfire costava circa 9.500 sterline. I componenti più costosi erano la fusoliera, lavorata e rifinita a mano, con un costo di 2.500 sterline, poi il motore Rolls-Royce Merlin, a 2.000, seguito dalle ali a 1.800 sterline al paio, mitragliatrici e carrello, entrambi a 800 sterline al pezzo, e l'elica, a 350.
L'Air Ministry suggerì, per il nuovo apparecchio costruito presso gli stabilimenti Vickers-Armstrongs, un certo numero di nomi, tutti con la stessa iniziale del costruttore, S di Supermarine. Si proposero diverse alternative, tra le quali Shrew, Megera, e Shrike, Averla. Il nome Spitfire fu suggerito da Sir Robert MacLean, il direttore della Vickers-Armstrongs all'epoca, il quale chiamava la propria figlia Ann «a little spitfire» (una piccola sputafuoco), un modo di dire elisabettiano per indicare una persona impetuosa. Il nome era stato usato precedentemente anche per designare il Type 224.
Intanto, tra il 1937 e il 1938, il prototipo K5054 veniva sottoposto a continui test. Dopo l'installazione delle mitragliatrici si notò la tendenza delle stesse ad incepparsi nel momento in cui ci si spingeva ad alta quota, questo a causa della bassa temperatura dell'aria e della formazione di ghiaccio, che ne bloccava i meccanismi di fuoco. Per ovviare al problema venne studiato un lungo e complicato sistema per inviare aria calda proveniente dal motore e prevenire quindi la formazione del ghiaccio. Inoltre, grazie all'adozione di un nuovo impianto di scarico "a coda di pesce", si riuscì ad ottenere 70 hp supplementari dal motore Merlin, il che garantì l'aumento della velocità massima a 579,36 km/h.
Per poter restare al passo con i progressi della tecnica e delle capacità richieste dalle esigenze operative, lo Spitfire fu prodotto in 46 versioni, 33 terrestri e 13 navali, sette delle quali fondamentali, con decine di allestimenti specifici. Ogni versione era contraddistinta dalla dicitura Mk. (dall'inglese Mark, modello, tipo) seguita da un numero romano, fino alla versione 20, e da numeri arabi le successive, in quanto nel periodo postbellico la RAF cambiò criteri di designazione.
Il prototipo K5054, venne distrutto in fase di atterraggio il 4 settembre 1939 a Farnborough dal Flight Lieutenant "Spinner" White, che morì subito dopo. Fu seguito nel luglio 1938 dal primo Spitfire di serie, il K9787, il primo Mk.I. Questo differiva alquanto dal prototipo di Mitchell, che nel frattempo era morto di cancro - a 42 anni - l'11 giugno del 1937. Il suo successore, l'esperto ingegnere Joseph Smith, assieme alla sua squadra di oltre cento persone, tra ingegneri e disegnatori, continuò a lavorare fino al 1947 al suo sviluppo, apportando diverse modifiche. La più importante era la nuova e più robusta struttura dell'ala che ora permetteva allo Spitfire picchiate fino a 756.38 km/h. I flap possedevano una maggiore capacità, e la portata del serbatoio di carburante era salita del 12%, da 284 litri a 318. Un nuovo tettuccio "a goccia" dava maggior spazio al pilota. In seguito, l'elica in legno bipala, montata sui primi 75 aerei prodotti, sarebbe stata sostituita da una De Havilland a tre pale a due passi. Tale elica avrebbe incrementato la velocità dello Spitfire solo marginalmente, innalzando, però, la quota di tangenzamassima di 914 metri, anche se con una lieve riduzione della sua velocità di salita del 14%, da 771 metri a 663 metri al minuto.
Il carrello d'atterraggio era posto in alto rispetto al suolo possedeva una carreggiata molto stretta, con perni di rotazione posti sotto la fusoliera. La meccanica del carrello era pure rudimentale, con una pompa a mano necessitante di 48 giri per assicurare la retrazione.
L'abitacolo disponeva di un sedile in bachelite, di parti trasparenti in perspex e di comandi piuttosto convenzionali, principalmente una barra di comando con impugnature "a badile" situata al centro collegata a comandi azionati da cavi d'acciaio. Gli alettoni erano di tipo Frise, privi di trim, ma si poteva regolare a terra il bordo d'uscita una sola volta. Timone ed elevatore erano mossi da catene chiuse da cavi d'acciaio, duplicati per sicurezza, e incrociati per ottenere il corretto movimento dell'elevatore. Sui comandi di coda il pilota, per regolare gli assetti di volo, poteva agire anche con i trim, mentre è interessante rimarcare che i controlli di coda erano metallici, ma rivestiti (sia timone che equilibratori) in tela. Non tutto l'equipaggiamento dello Spitfire era moderno: l'elica in particolare era obsoleta. L'Mk.I aveva una semplice elica bipala in legno, a passo fisso. Era economica e pesava appena 37 kg, ma non era certo ideale per un velivolo tanto prestante (le eliche a passo variabile hanno un rendimento migliore perché adattano l'incidenza della pala alle varie condizioni di volo; alto valore di passo per decollo e salita e basso per la crociera), con giusto un'ogiva aerodinamica a copertura del mozzo dell'elica. La blindatura era assente sia per il pilota che per i serbatoi, una soluzione adottata in funzione di una struttura leggera che non compromettesse le prestazioni.
Dotato di due flap (ipersostentatori del bordo d'uscita) per semiala, totalmente metallici a due posizioni: aperto / chiuso. Non potevano essere usati per le fasi di decollo, soltanto la versione navalizzata: il Seafire, aveva questa possibilità, grazie all'installazione ad una posizione intermedia di 18 gradi.
L'impianto idraulico era provvisto di una pompa azionata dal motore a 1.800 psi di pressione e veniva usato per il solo carrello dal MkII in poi. L'impianto pneumatico possedevo due bombole e azionava freni, flap, armi ed altri dispositivi.
I serbatoi per il carburante erano due: da 218 e 168 litri, per un totale di 386 litri, posti uno sull'altro a metà fusoliera, giusto davanti all'abitacolo. Essi erano originariamente privi di protezioni, ma in seguito vennero sia protetti che integrati da unità aggiuntive esterne, fino ad un massimo di 773 litri, con la possibilità di aumentare ulteriormente la dotazione grazie ad un serbatoio interno, situato nel lungo elemento posteriore di fusoliera, con altri 132 litri.
Il motore era un Merlin a 12 cilindri a V, originariamente alimentato con carburante a 87 ottani e successivamente, sperimentando rapporti di compressione maggiori, con carburante a 130-150 ottani. Il radiatore era posto sotto l'ala destra e usava una miscela 70% di acqua e 30% di glicol etilenico il cui serbatoio era sistemato dietro all'elica, mentre l'olio di lubrificazione era stipato in un serbatoio situato sotto il motore, dove era posta anche la presa d'aria del carburatore. Standard era anche la dotazione di strumenti come la radio rice-trasmittente e almeno due bombole di ossigeno per il volo ad alta quota. All'epoca (metà anni trenta) nessuno dei due sistemi era usuale sui caccia.